Музей открыт в 1983 году на базе Ульяновского высшего авиационного училища. Здесь на территории в 17,5 га размещено более тридцати отечественных воздушных судов разных лет. Среди них такие редкие экспонаты как вертолет Ми-1, самолет Як-112, легендарный По-2, первый отечественный пассажирский самолет АК-1, первый в мире цельнометаллический двухмоторный бомбардировщик-моноплан АНТ-4, самолеты Ту-114, полярный Ил-14, самый большой в России вертолет Ми-6, уникальный советский самолет, выпущенный в двух экземплярах, — Ту-116, а также «хрущевский» борт, сделанный по заказу советского правительства для трансатлантических полетов.
Почти все экспонаты прилетели в Ульяновск своим ходом. Здесь же выставлен первый в мире сверхзвуковой пассажирский авиалайнер Ту-144 – единственный из семи сохранившихся в полной комплектности. Недавно после завершения внутренней реставрации на его борту открыт «музей в музее».
