Часовня построена на месте обветшавшей деревянной Богоявленской церкви в 1858 г., в память героической обороны Севастополя. Возводилась она, как точная копия Иверской часовни у Воскресенских ворот в Москве. В ней хранился привезённый из столицы и прославившийся чудесами список Иверской иконы Божией Матери. Томичи называли часовню «духовными вратами Томска».
В 1933 г. Иверская часовня была разрушена, а находившаяся в ней икона бесследно исчезла. По многочисленным просьбам жителей Томска часовня была восстановлена и 26 мая 2002 года освящена Святейшим Патриархом Московским и всея Руси Алексием II. Копия Иверской иконы была написана заново афонским монахом Евлогием, и в 2002 г. торжественно поставлена в восстановленной часовне.