Был образован в Ленинграде 18 октября 1942 года как «Городской театр». С осени 1944 года назывался Ленинградским драматическим театром. На этой площадке начинали свой творческий путь Игорь Дмитриев, Алиса Фрейндлих, ставились пьесы молодых и неизвестных широкой публике драматургов Даниила Гранина и Александра Галича.
Позднее, в 1959 году, театр получил имя Веры Фёдоровны Комиссаржевской.
18 октября 1942 г., в самое суровое время блокады, спектаклем по пьесе К. Симонова «Русские люди» в Ленинграде открылся новый театр – «Городской», труппу которого составили артисты Радиокомитета, Театра драмы им. Пушкина, режиссеры И. Горин, И. Зонне.Позже труппа пополнилась актерами Нового ТЮЗа и агитвзвода Дома Красной Армии. Театр укреплял в человеке силу духа, помогал выжить. Ленинградцы называли его Блокадным.