Официальной датой создания Республиканского театра кукол считается май 1942 года, хотя, как творческий коллектив он начал работать несколько раньше.
У истоков создания кукольной труппы стоял Георгий Крыжицкий, в то время главный режиссер драматического театра. Первоначально актеры театра разыгрывали небольшие представления с куклами во время антрактов, многие увлеклись новым для себя делом и, постепенно постигая искусство кукловождения, стали создавать самостоятельные спектакли для детей. Так сформировался полноценный творческий коллектив.
Многие годы театр не имел стационарного помещения. Труппа выступала в детских садах, сельских школах и клубах.
Сегодня театр кукол расположен в современном театральном здании. В репертуаре театра огромное количество спектаклей по произведениям детских классиков. Строительство нового здания Республиканского театра кукол началось в 2010 году. Общая площадь театра — 10000 кв. метров.
В театре предусмотрены помещения под мастерские по изготовлению кукол и планируется открытие театрального музея.
