Датой открытия Кукольного театра в Костроме считается 8 ноября 1936 года. В этот день был показан спектакль «Лисичка-сестричка». В постановке участвовало всего шесть человек, и это был их первый опыт на ниве кукольных постановок.
Впервые годы существования театра, у него не было собственного здания. Вначале спектакли ставились в Доме пионеров, где была выделена отдельная комната, в последующем он занимал помещение в Доме учителя. Только в 1946 году театр кукол обрёл собственное здание, в котором располагается до настоящего времени.
Здание театра было построено в 1896 году по инициативе инспектора народных училищ Костромской губернии М. Е. Микифорова по проекту архитектора И. В. Брюханова. Первоначально там располагалась читальня имени А. Н. Островского, затем в 1920-х годах здесь работала Костромская драматическая студия, преобразованная позже в ТЮЗ.
За долгие годы существования театра в нём были сыграны множество спектаклей, уровень исполнения которых намного вырос по сравнению с первыми выступлениями, как по мастерству управления куклами, так и по декорированию сцены театра.
Здание театра выступило «в роли» железнодорожного вокзала на съёмках фильма Эльдара Рязанова «Жестокий романс» осенью 1983 года (сцена приезда Паратова). В 2011 году спектакль по произведению
А.П. Чехова «Медведь» номинирован в четырех номинациях: «Лучшая режиссерская работа», «Лучшая работа художника», «Лучшая актерская работа» (актриса Татьяна Булдакова- Елена Павловна Попова), «Лучший спектакль»- Национальная театральная премия и фестиваль «Золотая Маска»-2011 года.
