Отдел истории располагается в здании, построенном в первой трети XX в. под Усть-Сысольскую уездную управу.
Экспозиция рассказывает об истории региона с древнейших времён до XX в.
К уникальным памятникам, представленным в музее, относится фрагмент лыжи со скульптурным изображением головы лося, датируемый VI тыс. до н.э. Предметный ряд экспозиции достаточно разнообразен: идол X в. из Эшмесской пещеры, найденный в Ухтинском районе республики и доставленный в музей в 1926 году, рукописная книга Минея служебная (конец XV — середина XVI вв.), иконы Св. Василий Великий (XV-XVI, с. Ыб Яренского уезда), Богоматерь Муромская (XVII в., село Ыб), Святитель Тихон епископ Амафунтский (XVIII в., с.Вотча Яренского уезда), подписные иконы XIX-начала XX в., русские монеты и клады XVI — начала XX вв., бронзовые памятные медали из известной серии медалей «На события войны 1812 года» (по эскизам известного медальера Ф.П.Толстого), изделия художественного литья Кажимских металлургических заводов, предметы быта и ярмарочной торговли XVIII-XIX вв.
Интересны предметы из личных коллекций учёных и исследователей Севера: В.А. Журавского, В.П. Налимова и др. Один из самых больших и запоминающихся экспонатов музея – трактор, являющийся своеобразным символом колхозного движения и индустриализации 1920-1930-х годов.
Материалы экспозиции раскрывают значимые события в истории народа коми – создание в 1921 году Коми Автономной области, а в 1936 году Коми Автономной Советской Социалистической Республики. Уникальны материалы о промышленном освоении республики в 1920-1940-е годы, о судьбах людей, оказавшихся в лагерях ГУЛАГа на территории Коми.
Важный раздел экспозиции – участие жителей республики в Великой Отечественной войне 1941-1945 годах. Личные вещи, письма, фотографии, награды участников событий приближают к пониманию трагического периода истории XX века.